Siguiendo la nueva línea temporal de la franquicia iniciada por el reinicio titulado como 'Prince of Persia', el nuevo protagonista parte en busca del legendario rey capaz de invocar la ayuda del dios Ormazd para así combatir a las fuerzas del malvado demonio Ahriman. Pronto se encontrará con Zal, un nuevo aliado junto al que hará frente a la corrupción que asola su tierra.

'Prince of Persia: El Rery Destronado' hace además un uso hasta ahora nunca visto de los controles táctiles de Nintendo DS, permitiendo ejecutar las más difíciles acrobacias y movimientos de combate con el simple uso del stylus.