Okamiden narra las aventuras de Chibiterasu, un pequeño lobo celestial nacido directamente de Amaterasu, la diosa protagonista del primer Okami.

Todo gira en torno al pincel celestial que se maneja mediante el stylus y con el cual podremos crear llamas, ráfagas de viento y demás habilidades que iremos desbloqueando a lo largo de la aventura.